18+

 

Номер №3, 2022 - стр. 102-108

Tехнические аспекты ультразвуковой диагностики варикоцеле и анализ европейских клинических рекомендаций DOI: 10.29188/2222-8543-2022-15-3-102-108

Для цитирования: Гамидов С.И., Дружинина Н.К., Шатылко Т.В., Попова А.Ю., Сафиуллин Р.И. Технические аспекты ультразвуковой диагностики варикоцеле и анализ европейских клинических рекомендаций. Экспериментальная и клиническая урология 2022;15(3)102-108; https://doi.org/10.29188/2222-8543-2022-15-3-102-108
Гамидов С.И., Дружинина Н.К., Шатылко Т.В., Попова А.Ю., Сафиуллин Р.И.
Сведения об авторах:
  • Гамидов С.И. – д.м.н., руководитель отделения андрологии и урологии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова», профессор кафедры акушерства, гинекологии и перинатологии ФГАОУ ВО «Первый МГМУ им. И.М. Сеченова» (Сеченовский Университет); Москва, Россия; РИНЦ AuthorID 521494
  • Дружинина Н.К. – ординатор кафедры урологии ФГБОУ ВО « МГМСУ им. А.И. Евдокимова»; Москва, Россия; РИНЦ AuthorID 1074829
  • Шатылко Т.В. – к.м.н., врач-уролог отделения андрологии и урологии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова»; Москва, Россия; РИНЦ AuthorID 642187
  • Попова А.Ю. – к.м.н., врач-уролог отделения андрологии и урологии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова»; Москва, Россия; РИНЦ AuthorID 650291
  • Сафиуллин Р.И. – д.м.н., врач-уролог отделения андрологии и урологии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова»; Москва, Россия; РИНЦ AuthorID 883254
3361

ВВЕДЕНИЕ

Варикоцеле – частое заболевание у мужчин, которое встречается среди всех возрастных групп, однако наибольшую распространенность оно получило у лиц среднего и пожилого возраста.

Варикоцеле ассоциируется с бесплодием. Варикозное расширение вен семенного канатика выявляют у 15% здоровых мужчин, у 35% – с первичным и у 80% – с вторичным бесплодием [1–3]. Данное заболевание способно вызвать атрофию яичек, нарушение сперматогенеза, снижение функции клеток Лейдига и Сертоли, оказывать негативное влияние на стероидогенез, что подтверждено экспериментами на животных моделях. Также варикозное расширение вен семенного канатика является фактором риска развития гипогонадизма [4].

Учитывая текущую демографическую ситуацию, а также направление демографической политики Российской Федерации, данное заболевание имеет особую актуальность и социальную значимость.

На современном этапе главным неинвазивным методом, обладающим наибольшей чувствительностью и информативностью при диагностике варикоцеле и позволяющим определить степень выраженности данного заболевания, является ультразвуковое исследование (УЗИ) в сочетании с допплеровским картированием. Данный метод позволяет визуализировать органы мошонки, произвести расчет объема яичек, измерить диаметр варикозно расширенных вен семенного канатика и губернакулярных вен, а также мониторировать рост яичек у пациентов подросткового возраста [5].

УЗИ с применением цветового допплеровского картирования является методом выбора для выявления и оценки рефлюкса семенных вен. При применении пробы Trombetta-Мазо данный метод позволяет определить источник рефлюкса, а также классифицировать степень варикоцеле. В настоящее время применение цветной допплерографии является наиболее эффективным, надежным и широко используемым методом диагностики, поскольку позволяет выявить субклиническую форму варикоцеле, хотя связь данной формы с мужским бесплодием остается спорной.

На сегодняшний день, в связи с отсутствием четкого алгоритма проведения ультразвукового исследования при диагностике варикоцеле, а также наличием множества классификаций, о чем так же заявляют F. Lotti и соавт., назрела необходимость стандартизации протокола исследования и оценки полученных результатов [6].

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

В данной статье мы провели обзор и обсуждение технических аспектов проведения ультразвуковой диагностики варикоцеле, основанных на клинических рекомендациях Европейского Общества Урогенитальной Радиологии, описывающих алгоритм проведения данного метода исследования [7].

РЕЗУЛЬТАТЫ

Рекомендация 1

Для оценки параметров, необходимых для классификации варикоцеле, основанной на данных ультразвуковой диагностики, используется режим «серой шкалы» и допплерография. Не существует общепризнанной системы классификации. Проведение ультразвуковой диагностики с использованием серой шкалы является базовым вариантом выполнения данного исследования. До сих пор при интерпретации результатов УЗИ в некоторых медицинских учреждениях степень выраженности варикоцеле описывается в произвольной форме, что может исказить клинический результат. Поскольку общепринятой системы классификации не существует, описывая степень выраженности варикоцеле, в протоколе исследования необходимо указывать, какой именно классификацией пользовался исследователь.

Рекомендация 2

Учитывая широко распространенную методологическую вариабельность, которая существует при измерении диаметра вен при оценке варикоцеле, крайне важно описать положение пациента, независимо от того, производилось ли измерение в покое или во время применения пробы Вальсальвы, а также указать расположение измеряемых вен относительно семенного канатика или яичка.

Рекомендация 3

Рекомендуется произвести измерение самой крупной вены, независимо от ее расположения, в ортостатическом положении с применением пробы Вальсальвы.

Рекомендация 4

Максимальный диаметр вен 3 мм и более может считаться диагностическим критерием варикоцеле при условии проведения измерений в вертикальном положении пациента с применением пробы Вальсальвы. Одним из главных условий проведения УЗИ исследования является проведение исследования пациента в положении стоя. Измерение диаметра вен необходимо производить на всех уровнях мошонки, а именно, на уровне семенного канатика, яичка и дна мошонки.

Еще одним важным объектом исследования являются губернакулярные вены, представляющие собой анастомоз между глубокими венами яичка и его придатка (кремастерной, внутренней семенной, веной семявыносящего протока) с поверхностными мошоночными венами [8]. Губернакулярные вены проходят через gubernaculum или направляющую связку яичка, за что получили свое название. Данные вены, если их не лигировать во время оперативного вмешательства, могут привести к рецидиву заболевания. S.J. Cho c соавт. сообщают, что на губернакулярные вены приходится 7% рецидивов варикоцеле [9].

На наш взгляд, диаметр вен 3 мм и более может считаться диагностическим критерием варикоцеле при условии проведения измерений в вертикальном положении пациента с применением пробы Вальсальвы. Однако присутствие единичной неизмененной вены диаметром 3 мм с учетом отсутствия венозного рефлюкса может считаться вариантом нормы, при условии большого объема яичка. И наоборот, согласно классификации L.M. Sarteschi, которая рассматривается далее, наличие венозного рефлюкса даже без увеличения линейного диаметра отдельных вен семенного канатика может интерпретироваться как варикоцеле I степени.

Рекомендация 5

Объем яичек следует измерять во всех случаях, поскольку он коррелирует с функцией яичек как у бесплодных пациентов, так и у пациентов с варикоцеле.

Рекомендация 6

Измерение объема яичек является важным диагностическим критерием. Для оценки объема необходимо точное измерение трех размеров яичка, для чего рекомендуется использовать формулу Ламберта (V = L x W x H x 0,71).

Так, пальпируемое варикоцеле слева, ассоциируется с уменьшением размеров левого яичка как минимум на 20%, что свидетельствует о гипотрофии органа. Варикоцеле может привести к уменьшению или полной атрофии яичек.

В протоколе исследования следует указать математическую формулу, используемую для расчета объема яичка.

Для измерения объема яичек существует ряд формул: Length (L) x Width (W) x Height (H) x 0,52, L x W х 2 x 0,52, L x W x H x 0,71 [10-11].

Исследователь может пользоваться любой из приведенных выше формул, так как формула для измерения объема не играет важной роли в интерпретации результатов УЗИ исследования [11].

Рекомендация 7

Для ультразвукового исследования варикоцеле требуется стандартизированный протокол. Исследование в серой шкале и цветное допплеровское картирование со спектральным допплеровским анализом следует проводить с двух сторон, в положении пациента стоя и лежа как во время спонтанного дыхания, так и во время проведения пробы Вальсальвы.

Рекомендация 8

Визуализация и оценка рефлюкса у пациентов, проходящих обследование по поводу варикоцеле, является наиболее важной частью ультразвукового допплеровского исследования.

Рекомендация 9

Цветное допплеровское исследование должно быть дополнено спектральным допплеровским анализом. Продолжительность рефлюкса является важным параметром, который необходимо оценить. Измерение пиковой скорости обратного потока является необязательным.

Рекомендация 10

Рефлюкс в венах яичек, длящийся более 2 секунд, при условии нахождения пациента в ортостазе, с применением пробы Вальсальвы, следует считать патологическим.

Рекомендация 11

На сегодняшний день недостаточно данных, чтобы рекомендовать использование измерения пиковой скорости рефлюкса в качестве фактора для определения необходимости лечения варикоцеле.

Ультразвуковое исследование с применением допплеровского картирования – надежный метод диагностики варикоцеле (чувствительность – 97% и специфичность – 94%), который позволяет в режиме реального времени обнаружить так называемую субклиническую форму варикоцеле [12]. Исследование рекомендуется проводить в положении пациента как лежа на спине, так и стоя, с применением пробы Вальсальвы, чтобы получить достоверную оценку кровотока (объем потока, продолжительность и скорость рефлюкса) в венах семенного канатика. Венозный рефлюкс выявляется или усиливается во время проведения пробы Вальсальвы. Обследование стоит завершить применением импульсно-волнового допплера, чтобы обнаружить «звук» рефлюкса и оценить его длину и скорость.

Рекомендация 12

При описании результатов исследования у пациентов с варикоцеле должен быть указан метод проведения обследования.

Рекомендация 13

Стратификация пациентов с варикоцеле в соответствии с классификацией L.M. Sarteschi может найти применение в клинической практике. В целях стандартизации рекомендуется также указывать все параметры УЗИ исследования, используемые для оценки клинического состояния пациента.

Согласно классификации L.M. Sarteschi варикоцеле можно разделить на пять степеней в зависимости от локализации выявления венозного рефлюкса [13].

1-я степень характеризуется обнаружением длительного рефлюкса в сосудах пахового канала. Рефлюкс присутствует только во время проведения пробы Вальсальвы, вены не расширены.

2-я степень характеризуется расширением вен и наличием рефлюкса на уровне верхнего полюса яичка, усиливающегося при применении пробы Вальсальвы.

3-я степень характеризуется расширением вен на всем протяжении семенного канатика до нижнего полюса яичка и наличием рефлюкса, усиливающегося при применении пробы Вальсальвы.

4-я степень диагностируется, если сосуды семенного канатика расширены, даже если пациент исследуется в положении лежа на спине. Расширение увеличивается в вертикальном положении и во время проведения маневра Вальсальвы. Усиление венозного рефлюкса после применения маневра Вальсальвы является критерием, который позволяет отличить эту степень от предыдущей и последующей. Гипотрофия яичка часто встречается на данной стадии.

5-я степень характеризуется явной венозной эктазией как в горизонтальном, так и в вертикальном положении и рефлюксом, видимым вне проведения маневра Вальсальвы. Данная степень характеризуется гипотрофией яичек и явным варикоцеле.

Рекомендация 14

Оценка интратестикулярного кровотока у пациентов с варикоцеле является активной областью исследований, которая может обеспечить понимание механизмов, вызывающих повреждение паренхимы яичек. Однако в настоящее время эта оценка не может быть рекомендована для рутинного клинического применения [14].

Физиологически температура яичек поддерживается на 2-4 градуса ниже температуры тела, что необходимо для процесса формирования мужских половых клеток. При варикоцеле вены семенного канатика имеют клапанный дефект. Недостаточность клапанов приводит к формированию ретроградного кровотока, стазу крови и расширению венозных коллекторов, что ведет за собой нарушение теплообмена яичка. Повышение температуры в яичке хотя бы на 1°C влечет за собой частичное угнетение сперматогенеза [15]. Процесс сперматогенеза, особенно на этапах, когда клетки имеют диплоидный набор хромосом, очень чувствителен к температурному режиму, так как клетки на данной стадии сперматогенеза обладают высокой митотической активностью. Тепловой стресс повреждает незрелые сперматозоиды, инициируя клеточный апоптоз, аутофагию и повреждение ДНК сперматозоидов. Нарушение микроциркуляции и трофики яичек вследствие нарушения венозного кровотока, а также негативное влияние высокой температуры на сперматогенный эпителий и половые клетки, вызывает уменьшение яичка в объеме [16].

Рекомендация 15

Пациентам с левосторонним варикоцеле следует проводить двустороннюю цветную допплерографию, поскольку данный метод часто выявляет субклиническое правостороннее варикоцеле.

Проведение допплерографии и оценка наличия венозного рефлюкса позволяют произвести дифференцировку истинного и ложного двустороннего варикоцеле. Ложное двустороннее варикоцеле характеризуется отсутствием рефлюкса в паховом канале, а венозная эктазия обусловлена контралатеральным варикозным расширением вен. И наоборот, при истинном двустороннем варикоцеле венозная эктазия обусловлена рефлюксом гонадной вены, выявленным с двух сторон [17].

Определить источник рефлюкса помогает проба Trombetta–Мазо. В ортостатическом положении на высоте пробы Вальсальвы определяют скорость и продолжительность рефлюкса в венах в проекции наружного кольца пахового канала. Затем в положении пациента лежа на спине (после 30-секундной паузы) исследователь производит компрессию яичковой вены в средней части пахового канала, после чего в положении стоя на высоте пробы Вальсальвы повторно определяет скорость и продолжительность рефлюкса в венах в проекции наружного кольца пахового канала. Если при компрессии яичковой вены ретроградный кровоток полностью отсутствует, то рефлюкс – почечно-яичковый (I тип). Если ретроградный кровоток во время компрессии и без применения компрессии близки по значениям, то рефлюкс – подвздошно-яичковый (II тип). В остальных случаях вероятно сочетание двух типов рефлюкса (III тип).

Рекомендация 16

У пациентов с изолированным клинически значимым правосторонним варикоцеле УЗИ исследование может быть расширено и включать УЗИ брюшной полости с целью выявления патологии органов брюшной полости и органов забрюшинного пространства, а также врожденных сосудистых аномалий.

Изолированное правостороннее расширение вен семенного канатика является крайне редкой патологией и встречается в общей популяции с частотой 1,5–3% [17]. При выявлении у пациента одностороннего варикоцеле справа следует исключить тромбоз нижней полой или семенной вены, сосудистые аномалии, а также наличие объемного образования, сдавливающего венозные коллекторы.

Рекомендация 17

У пациентов с субклинической формой варикоцеле наблюдение с использованием методов визуализации рекомендуется всем подросткам, которые не подвергались хирургическому лечению, а также пациентам с нормальными показателями спермограммы и нормальным объемом яичек.

Ряд пациентов, в силу как клинических, так и личных причин, воздерживаются от оперативного лечения. При отсутствии у пациентов (подростков) ухудшения показателей репродуктивной функции, подтвержденных данными спермограммы, рекомендовано динамическое наблюдение с применением методов визуализации органов мошонки с целью наблюдения за варикозной трансформацией венозных коллекторов.

Рекомендация 18

После хирургического лечения варикоцеле УЗИ может быть использовано для выявления ранних послеоперационных осложнений. К возможным осложнениям варикоцелэктомии относятся: повреждение артерии яичка, учитывая ее небольшой (1,0–1,5 мм) диаметр и тесную связь с венозными структурами, подлежащими лигированию и пересечению, гематомы (гематоцеле, мошоночные или раневые), раневая инфекция [18]. Методы УЗИ позволяют визуализировать данные осложнения на ранних стадиях их развития и определить тактику дальнейшего лечения пациента.

Рекомендация 19

Анализ результатов спермограммы является основой последующего наблюдения за пациентом после лечения варикоцеле. Имеются данные, подтверждающие отсутствие необходимости рутинного проведения ультразвуковой диагностики.Оперативное лечение варикоцеле направлено на улучшение показателей фертильности пациента [18, 19]. При достоверном улучшении данных спермограммы в послеоперационном периоде применение методов визуализации в рутинной практике не показано.

Рекомендация 20

Цветное допплеровское картирование может быть использовано в послеоперационном периоде. Если анализ данных спермограммы остается неудовлетворительным, данный метод может быть использован для оценки объема яичек и выявления признаков персистирующего или рецидивирующего заболевания. При прогрессирующем уменьшении яичка, а также при наличии ухудшения показателей спермограммы в послеоперационном периоде может быть выявлен рецидив заболевания.

Частота рецидивов варьирует в зависимости от метода лечения варикоцеле и достигает 35% [20]. При применении ретроперитонеального доступа частота рецидивов в среднем составляет 15% (7–35%), при исследовании лапараскопического доступа – 4,3% (2,2–7,1%). При проведении оперативного лечения варикоцеле с использованием пахового и подпахового доступа данный показатель составляет в среднем 2,63% (0–37%). Применение микрохирургической техники значительно снижает количество рецидивов до 5% (0–3,57%) [21–23]. Методы визуализации позволяют выявить венозную патологию органов мошонки и подтвердить рецидив заболевания.

Рекомендация 21

Расширенное УЗИ брюшной полости рекомендуется проводить детям в возрасте до 9 лет при выявленном варикоцеле.

При обнаружении у ребенка варикозного расширения вен лозовидного сплетения нельзя исключить наличие сосудистых аномалий, таких как передний и задний «синдром Щелкунчика», синдром Мея-Тернера. Передний «синдром Щелкунчика» характеризуется сдавлением левой почечной вены между брюшной аортой и верхней брыжеечной артерией [24]. Задний «синдром Щелкунчика» обусловлен сдавлением почечной вены между аортой и позвоночным столбом [25]. Синдром Мея-Тернера развивается при сдавлении левой общей подвздошной вены между правой подвздошной артерией и позвоночным столбом [26].

На основании данных сосудистых патологий в 1980 году B.L. Coolsaet разработал классификацию, в основе которой лежит уровень нарушения венозного кровотока:

I– реносперматический тип (препятствие на уровне левой почечной вены);

II– илеосперматический тип (препятствие на уровне левой общей подвздошной вены);

III– смешанный тип (препятствие на уровне как левой почечной вены, так и на уровне левой общей подвздошной вены) [27].

Методы УЗ диагностики позволяют выявить данные сосудистые аномалии, в связи с чем проведение расширенного УЗИ брюшной полости у детей при выявлении варикоцеле, считается оправданным.

Рекомендация 22

Недостаточно доказательств, чтобы сделать вывод о том, что расширение ультразвукового исследования на брюшную полость является обязательным для всех пациентов старше 18 лет при наличии варикоцеле.

Врач, проводящий ультразвуковое исследование, должен полагаться на свой клинический опыт при принятии решения о расширении ультразвукового исследования на брюшную полость, что особенно важно при визуальном расширении вен семенного канатика, недавно возникшим варикоцеле и сохраняющимся в положении лежа. При наличии у пациента сердечно-сосудистых заболеваний, осложненных тромбообразованием, сосудистых аномалий, а также онкологических заболеваний целесообразно расширение области ультразвукового исследования на брюшную полость.

Рекомендация 23

У пациентов, проходящих обследование на предмет клинически значимого варикоцеле, следует учитывать возможность редких состояний, имитирующих варикоцеле. К сосудистым поражениям мошонки, способным имитировать варикозное расширение вен семенного канатика, относят гемангиомы, лимфангиомы и артериовенозные мальформации (АВМ), которые встречаются чрезвычайно редко [28].

АВМ поражают яички или другие компоненты мошонки, проявляясь в основном в виде паратестикулярных или интратестикулярных образований. Обычно данная патология обнаруживается случайным образом при обследовании органов мошонки. АВМ характеризуется высокой скоростью потока крови внутри АВМ и отводит кровь от тканей, вызывая различную степень ишемии [28].

Доброкачественные образования и опухоли органов мошонки также способны имитировать клинически значимое варикоцеле. Опухоли мошонки в основном экстратестикулярные, развиваются из семенного канатика и придатка яичка. К доброкачественным мезенхимальным опухолям органов мошонки относят лейомиому, фиброму, липому, гемангиому, эпидермоидные кисты и нейрофиброму [29]. Возможность наличия данных образований следует учитывать при дифференциальной диагностике заболеваний органов мошонки.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Ультразвуковое исследование на сегодняшний день является наиболее широко используемым методом визуализации при диагностике варикоцеле. Нами были проанализированы рекомендации Европейского Общества Урогенитальной Радиологии, описывающие алгоритм проведения ультразвукового исследования при диагностике варикозно расширенных вен семенного канатика. Данный алгоритм позволяет повысить диагностическую ценность ультразвукового исследования, а также снизить частоту диагностических ошибок.

ЛИТЕРАТУРА

1. ШатылкоТ.В., Гамидов С.И., Попова А.Ю., Бицоев Т.Б. Роль антиоксидантов в лечении бесплодных мужчин с варикоцеле. Медицинский Совет 2021;(13):23-33. [Shatylko T.V., Gamidov S.I., Popova A.Yu., Bitsoev T.B. The role of antioxidants in the treatment of infertile men with varicocele. Meditsinskii Sovet = Medical Council 2021;(13):23-33. (In Russian)]. https://doi.org/10.21518/2079-701X-2021-13-23-33.

2. Besiroglu H, Otunctemur A, Dursun M, Ozbek E. The prevalence and severity of varicocele in adult population over the age of forty years old: a cross-sectional study. Aging Male 2019;22(3):207-13. https://doi.org/10.1080/13685538.2018.1465913.

3. Sönmez MG, Haliloğlu AH. Role of varicocele treatment in assisted reproductive technologies. Arab J Urol 2018;16(1):188-96. https://doi.org/10.1016/ j.aju.2018.01.002.

4. Luo DY, Yang G, Liu JJ, Yang Y8R, Dong Q. Effects of varicocele on testosterone, apoptosis and expression of StAR mRNA in rat Leydig cells. Asian J Androl 2011;13(2):287-91. https://doi.org/10.1038/aja.2010.111.

5. Kühn AL, Scortegagna E, Nowitzki KM, Kim YH. Ultrasonography of the scrotum in adults. Ultrasonography 2016;35(3):180-97. https://doi.org/10.14366/usg.15075.

6. Lotti F, Maggi M. Ultrasound of the male genital tract in relation to male reproductive health. Hum Reprod Update 2015;21(1):56-83. https://doi.org/10.1093/humupd/dmu042.

7. Freeman S, Bertolotto M, Richenberg J, Belfield J, Dogra V, Huang DY, et al. Ultrasound evaluation of varicoceles: guidelines and recommendations of the European Society of Urogenital Radiology Scrotal and Penile Imaging Working Group (ESUR-SPIWG) for detection, classification, and grading. Eur Radiol 2020;30(1):11-25. https://doi.org/10.1007/s00330-019-06280-y.

8. Mirilas P, Mentessidou A. Microsurgical subinguinal varicocelectomy in children, adolescents, and adults: surgical anatomy and anatomically justified technique. J Androl 2012;33(3):338-49. https://doi.org/10.2164/jandrol.111.013052.

9. Cho SJ, Kim SC, Kim KS, Park S. Magnification-assisted subinguinal varicocelectomy with testicular delivery in children: a preliminary report. World J Mens Health 2014;32(2):93-8. https://doi.org/10.5534/wjmh.2014.32.2.93.

10. Sotos JF, Tokar NJ. A medical calculator to determine testicular volumes matching ultrasound values from the width of the testis obtained in the scrotum with a centimeter ruler. Int J Pediatr Endocrinol 2017;2017:14. https://doi.org/10.1186/s13633-017-0053-y.

11. Hsieh ML, Huang ST, Huang HC, Chen Y, Hsu YC. The reliability of ultrasonographic measurements for testicular volume assessment: comparison of three common formulas with true testicular volume. Asian J Androl 2009;11(2):261-5. https://doi.org/10.1038/aja.2008.48.

12. Bagheri SM, Khajehasani F, Iraji H, Fatemi I. A novel method for investigating the role of reflux pattern in color doppler ultrasound for grading of varicocele. Sci Rep 2018;8(1):6517. https://doi.org/10.1038/s41598-018-24890-2.

13. Sarteschi LM, Paoli R, Bianchini M, Menchini Fabris GF. Lo studio delvaricocele con eco-color-Doppler. G Ital Ultrasonologia 1993;(4):43-49. [Sartschi LM, Paoli R, Bianchini M, Menchini Fabris GF. The study delvaricocele with eco-colorDoppler. J Ital Ultrasonology 1993;(4):43-49. (In Italian)].

14. Iosa G, Lazzarini D. Hemodynamic classification of varicoceles in men: our experience. J Ultrasound 2013;16(2):57-63. https://doi.org/10.1007/ s40477-013-0016-y.

15. Ivell R. Lifestyle impact and the biology of the human scrotum. Reprod Biol Endocrinol 2007;(5):15. https://doi.org/10.1186/1477-7827-5-15.

16. Durairajanayagam D, Agarwal A, Ong C. Causes, effects and molecular mechanisms of testicular heat stress. Reprod Biomed Online 2015;30(1):14-27. https://doi.org/10.1016/j.rbmo.2014.09.018.

17. Gat Y, Bachar GN, Zukerman Z, Belenky A, Gornish M. Varicocele: a bilateral disease. Fertil Steril 2004;81(2):424-9. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2003.08.010.

18. Owen RC, McCormick BJ, Figler BD, Coward RM. A review of varicocele repair for pain. Transl Androl Urol 2017;6(Suppl 1):S20-S29. https://doi.org/10.21037/tau.2017.03.36.

19. Гамидов С.И., Шатылко Т.В., Бицоев Т.Б., Гасанов Н.Г., Маммаев Р.У. Репродуктивная функция у мужчин с рецидивами варикоцеле. Акушерство и гинекология 2020;(4):176-181. [Gamidov S.I., Shatylko T.V., Bitsoev T.B., Hasanov N.G., Mamaev R.U. Reproductive function in men with recurrent varicocele. Akusherstvoiginekologiia = Obstetrics and Gynecology 2020;(4):176-181. (In Russian)]. https://doi.org/10.18565/aig.2020.4.176-181.

20. Аполихин О.И., Ефремов Е.А., Шеховцов С.Ю., Кастрикин Ю.В. Сравнительный анализ методов хирургического лечения варикоцеле. Креативная хирургия и онкология 2017;7(4):21-26. [Apolikhin O.I., Efremov E.A., ShekhovtsovS.Yu., KostrikinYu.V. Comparative analysis of methods of surgical treatment of varicocele. Kreativnaia khirurgiia i onkologiia = Creative Surgery and Oncology 2017;7(4):21-26. (In Russian)]. https://doi.org/10.24060/2076-3093-2017-7-4-21-26.

21. Rotker K, Sigman M. Recurrent varicocele. Asian J Androl 2016;18(2):229-33. https://doi.org/10.4103/1008-682X.171578.

22. Котов С.В., Корочкин Н.Д., Клименко А.А. Рецидивное варикоцеле. Вестник урологии 2021;9(2):132-141.[Kotov S.V., Korochkin N.D., Klimenko A.A. Recurrent varicocele. Vestnik urologii = Urology Herold 2021;9(2):132-141. (In Russian)]. https://doi.org/10.21886/2308-6424-2021-9-2-132-141.

23. Ахвледиани Н.Д., Рева И.А., Чернушенко А.С., Берников А.Н., Пушкарь Д.Ю. Варикоцеле: роль в развитии мужского бесплодия и методики хирургического лечения. Урология 2020;(4):111-118. [Akhvlediani N.D., Reva I.A., Chernushenko A.S., Berdnikov A.N., Pushkar D.Yu. Varicocele: the role in the development of male infertility and surgical treatment methods. Urologiia = Urology 2020;(4):111-118. (In Russian)]. https://doi.org/10.18565/ urology.2020.4.111-118.

24. Reddy DK, Shekar PA. Nutcracker syndrome – a rare but important cause of varicocele in adolescent boys. Urology 2020;(141):143-6. https://doi.org/10.1016/ j.urology.2020.04.008.

25. Skeik N, Gloviczki P, Macedo TA. Posterior nutcracker syndrome. Vasc Endovascular Surg 2011;45(8):749-55. https://doi.org/10.1177/1538574411419376.

26. Stern JR, Patel VI, Cafasso DE, Gentile NB, Meltzer AJ. Left-sided varicocele as a rare presentation of May-Thurnersyndrome. Ann Vasc Surg 2017;42:305.e13- 305.e16. https://doi.org/10.1016/j.avsg.2016.12.001.

27. Coolsaet BL. The varicocele syndrome: venography determining the optimal level for surgical management. J Urol 1980;124(6):833-9. https://doi.org/10.1016/s0022-5347(17)55688-8.

28. Zachariah JR, Gupta AK, Lamba S. Arteriovenous malformation of the scrotum: Is preoperative angioembolization a necessity. Indian J Urol 2012;28(3):329-34. https://doi.org/10.4103/0970-1591.102716.

29. Hosseini MM, Geramizadeh B, Shakeri S, Karimi MH. Intrascrotal solitary neurofibroma: a case report and review of the literature. Urol Ann 2012;4(2):119-21. https://doi.org/10.4103/0974-7796.95569.

Прикрепленный файлРазмер
Скачать статью170.79 кб
варикоцеле; репродуктивное здоровье; диагностика; ультразвуковое исследование

Readera - Социальная платформа публикаций

Crossref makes research outputs easy to find, cite, link, and assess