ВВЕДЕНИЕ

В 2020 г в мире выявлено более 1,4 млн новых случаев рака предстательной железы (РПЖ) [1]. В Российской Федерации заболеваемость РПЖ среди мужского населения занимает второе место после рака легких [2]. При этом, доля больных с поздними стадиями заболевания постепенно уменьшается: удельный вес больных с I–II стадиями РПЖ составлял в 2019 году 59,7%, тогда как в 2009 году их доля была равна 44, 8% [3].

Если формы РПЖ с высоким риском прогрессирования требуют агрессивного лечения (радикальная простатэктомия, лучевая терапия), часто сопровождающимися выраженными побочными эффектами (недержание мочи, эректильная дисфункция после радикальной простатэктомии (4-37%), стойкая дисфункция мочевого пузыря и толстой кишки после лучевой терапии (1-5%), то в случае выявления низкоагрессивного рака возможно ограничиться динамическим наблюдением или фокальной терапией – локальным воздействием на выявленный опухолевый очаг или на часть предстательной железы (ПЖ), что значительно снижает риск развития побочных эффектов и осложнений [4-6]. Однако стремление к малоинвазивным методам лечения РПЖ требует повышения точности диагностики объема опухоли, стадии и степени дифференцировки РПЖ, что во многом определяется качеством выполнения биопсии и ее диагностическими возможностями [7].

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

При написании литературного обзора были использованы материалы исследований о диагностике РПЖ, а именно применению МРТ-ТРУЗИ фьюжн-биопсии, опубликованные в базах данных PubMed, научной электронной библиотеки России (еLibrary), SciVerse (ScienceDirect), Scopus, Medline, EMBASE, веб-сайтах профессиональных ассоциаций. Поиск проводился по ключевым словам: «рак предстательной железы», «биопсия», «магнитро-резонансная томография», «трансректальная ультрасонография», «фьюжн-биопсия», «prostate cancer», «biopsy», «MRI», «TRUS», «fusion». В данном обзоре уделено особое внимание возможностям МРТТРУЗИ фьюжн-биопсии в диагностике РПЖ в качестве альтернативы стандартной мультифокальной биопсии. После детальной проверки достоверности источников, импакт-факторов журналов и последовательности изложения материала, непосредственно для цитирования было отобрано 55 источников.

Диагностика РПЖ с использованием магнитнорезонанской томографии

Современные технологии лучевой диагностики с использованием магнитно-резонансной томографии (МРТ) значительно повысили возможности выявления очагов подозрительных на РПЖ по сравнению с ранее используемыми ультразвуковыми методами.

Мультипараметрическая МРТ (МП-МРТ) является методом, использующим различные режимы (T2, диффузионно-взвешенные изображения и контрастное усиление), что обеспечивает наилучшую визуализацию подозрительных на опухоль узлов в предстательной железе (ПЖ), позволяет определить их локализацию и размеры для последующего выполнения прицельной биопсии [6, 8, 9].

Оценка вероятности наличия РПЖ по данным МП-МРТ основывается на 2 основных системах – Prostate Imaging Reposting and Data system (PI-RADS) версии 1 и 2 (v1 и v2) и Likert, которые с высокой степенью вероятности (70-90%) позволяют прогнозировать наличие клинически значимого рака [10].

При оценке данных МП-МРТ по системе PI-RADS v2 в сравнении с результатами патологоанатомического исследования ПЖ после радикальной простатэктомии (РПЭ) было установлено, что при 4 и более баллов по системе PI-RADS чувствительность в выявлении клинически значимого рака достигала 73,8-77% [11]. S. Woo и соавт. приводят данные 89% чувствительности и 73% специфичности градации PI-RADS в выявлении РПЖ (обследовано 3857 пациентов) [12]. При оценке 4 или 5 баллов по системе PI-RADS v2 имеется высокая или очень высокая вероятность клинически значимого РПЖ, требующего проведения биопсии [13]. При выявлении 3 баллов по системе PI-RADS возникает пограничная ситуация в необходимости выполнения биопсии, требующая индивидуальной оценки рисков РПЖ. Если у пациентов по данным МП-МРТ выявляют 1-2 балла по системе PI-RADS, то имеется низкая или очень низкая вероятность наличия клинически значимого РПЖ и эти результаты не могут являться основанием для рекомендации проведения биопсии ПЖ [13, 14]. При негативных результатах МП-МРТ в отношении наличия РПЖ, опухоль 7 и выше баллов по шкале Глисона выявляется лишь в 3,6%, что соответствует отрицательной прогностической ценности этого метода диагностики в 96,5% [15].

По данным метанализа, выполненного F.H. Drost и соавт., применение МП-МРТ снижает вероятность гипердиагностики в случае наличия РПЖ начальных стадий по сравнению с трансректальным ультразвуковым исследованием (ТРУЗИ), что позволяет рекомендовать это метод обследования для большинства пациентов [16].

В настоящее время ведутся работы по альтернативным методикам – ускоренной и упрощенной бипараметрической МРТ, что делает этот метод дешевле, однако требует глубокого сравнительного анализа диагностической точности с традиционной МП-МРТ [17].

Варианты выполнения биопсии предстательной железы для диагностики РПЖ

Трансректальная и трансперинеальная биопсия ПЖ под ультразвуковым контролем

Наиболее распространенным является метод биопсии из 12 точек под контролем ТРУЗИ. Основным недостатком метода является недостаточная точность диагностики клинически значимого рака и недооценка степени его дифференцировки, при биопсии под трансректальным ультразвуковым контролем (ТРУЗИбиопсии) в 21-53% случаев происходит занижение степени дифференцировки опухоли по шкале Глисона по сравнению с данными патоморфологического исследования удаленной ПЖ [6, 18]. Выявление клинически значимого РПЖ у мужчин с повышенным уровнем ПСА при 12-точечной биопсии варьирует по данным разных авторов от 30 до 50% при чувствительности и специфичности метода в 47,3% и 92,5% соответственно, при этом практически не возрастает с увеличением числа забираемых биоптатов [19, 20].

В связи с тем, что ультразвуковая диагностика РПЖ обладает достаточно низкой чувствительностью вследствие небольших различий в ультразвуковой структуре нормальной и опухолевой ткани ПЖ, была предложена методика расширенной Template-биопсии (шаблонная биопсия), предполагающая пункции ПЖ через специальную решетку (используемую также для брахитерапии ПЖ) с равным расстоянием между вколами по всему объему, не имея конкретной «мишени». Template-биопсия по данным ряда авторов имеет достаточно высокую диагностическую точность. В исследовании E.D. Crawford и соавт., в котором сравнивали результаты Template-биопсии при «шаге» 5 мм и данные патологоанатомического исследования удаленной ПЖ, было показано совпадение диагноза практически во всех случаях [21]. В обзоре литературы А.В. Корякина и соавт. представлены данные, свидетельствующие, что шаблонная промежностная картирующая биопсия зачастую становится референсным методом, который позволяет обнаружить опухоль и точно картировать ее в пределах ПЖ. К недостаткам данного метода следует отнести большое количество биоптатов – как правило, не менее 30 [22].

Уменьшения количества вколов с сохранением диагностической ценности попытались достигнуть с помощью различных методов визуализации, в частности гистосканирования, позволяющего выполнять прицельную биопсию из определенных участков [23]. В первых опубликованных исследованиях при клиникоморфологическом сопоставлении результатов гистосканирования и данных морфологического исследования в 91% случаев установлено полное совпадение локализации и объема очагов РПЖ. Проведение ретроспективной сравнительной оценки эффективности биопсии ПЖ с и без гистосканирования показало, что эффективность биопсии без гистосканирования составила 50%, а с его использованием – 72% [24].

Однако по данным других авторов гистосканирование существенно не улучшает диагностику РПЖ. Так, J. Schiffmann и соавт. сравнили объемы опухолевых очагов в препаратах, полученных при радикальной простатэктомии, с объемами очагов, выявленных при гистосканировании у 148 мужчин, не выявив достаточного уровня корелляции [25].

D. Porres и соавт. провели гистосканирование у 282 пациентов до радикальной простатэктомии и обнаружили, что объем опухоли, а также ее локализация не соответствует данным, полученным после радикальной простатэктомии [26].

Поскольку традиционно используемая биопсия ПЖ под контролем УЗИ у больных со стойким повышением уровня ПСА достаточно часто не дает однозначного результата, то требуются повторные биопсиий. Иногда их проводят в количестве 3-4, что при трансректальном доступе увеличивает риск инфекционных осложнений и кровотечения вследствие травмирования слизистой прямой кишки [27].

Фьюжн-биопсия предстательной железы

Фьюжен-биопсия ПЖ предусматривает предварительное выявление очагов, подозрительных на рак, с использованием МП-МРТ с последующей целенаправленной биопсией этих участков. Основными преимуществами данной технологии являются: более высокий (в сравнении со стандартной 12-точечной ТРУЗИ-биопсией) процент определения клинически значимого рака; хорошие результаты у пациентов с большим объемом ПЖ (>40 см³); отбор пациентов на фокальное лечение [28]. Этот метод особенно рекомендован для пациентов с повышенным уровнем ПСА, но с отрицательной предварительно проведенной полифокальной ТРУЗИ-биопсией. По данным C.M. Hoeks и соавт. фьюжн-биопсия подтвердила наличие РПЖ в 47% таких случаев, при этом в 87% из них опухоль оказалась клинически значимой [29]. При сравнении данного метода со стандартной ТРУЗИ-биопсией M. Quentin и соавт. продемонстрировали более высокий процент выявления РПЖ при уменьшении числа необходимых для этого биоптатов [30].

Применение фьюжн-биопсии ПЖ предусматривает использование специальных технологических платформ для интеграции МРТ и ультразвуковых изображений, что должно повышать точность выполнения биопсии из подозрительного очага. Однако этот метод является технически сложно выполнимым, требующим дорогостоящего оборудования и для получения достоверных результатов необходимо выполнение многих условий: получение МРТ-изображения высокого качества, наличие персонала способного адекватно интерпретировать МРТ-изображение, возможность выделения зон интереса (например, контур железы, границы зоны интереса), аналогичные возможности анализа ультразвуковой картины, оборудование для наложения МРТ- и ультразвуковых изображений, адекватный забор образцов ткани. Трудности в выполнении одного или нескольких этапов этого алгоритма могут существенно влиять на точность диагностики РПЖ этим методом [31]. В связи с этими ограничениями, в ряде клиник применяется так называемая «когнитивная» фьюжн-биопсия. В данном случае не используется основной компонент – фьюжн-аппаратуры: суть заключается в том, что выполняющий манипуляцию врач заранее изучил данные МП-МРТ и постарался использовать их при выполнении стандартной трансректальной биопсии «на память».

Сравнительная оценка диагностической точности стандартной фьюжн-биопсии ПЖ

Большинство авторов сходятся во мнении, что достоинствами фьюжн-биопсии ПЖ является более высокая эффективность выявления РПЖ с высоким риском прогрессии, а также выявление клинически значимого рака при негативных результатах ранее проведенной биопсии [32, 33]. По результатам проведенного мета-анализа частота выявления РПЖ при когнитивной фьюжн-биопсии ПЖ составила 32,5%, при гистосканировании в сочетании с мультифокальной биопсией – 30%, при сочетании методик фьюжн-биопсии ПЖ и биопсии под контролем гистосканирования – 35% [34]. При анализе результатов биопсии 380 мужчин, у которых по данным МП-МРТ выявлено 2 и более баллов по системе PI-RADSv2, проведение фьюжн-биопсии позволило выявить большее количество опухолей ≥7 баллов по шкале Глисона по сравнению с ТРУЗИ-биопсией из 12 точек, тогда как частота выявления рака 6 баллов по шкале Глисона оказалась выше при ТРУЗИ-биопсии [35].

Широко известно исследование, включающее 249 пациентов с 1-2 негативными биопсиями в анамнезе, которым выполнялась промежностная template-биопсия с предварительным выполнением МП-МРТ, однако ни пациенты, ни врач, выполнявший биопсию, не знали результаты МРТ. Выявление клинически значимого РПЖ составило 41%, при этом показатели эффективности МП-МРТ-диагностики различались в зависимости от количества баллов по шкале Likert: при выявлении ≥3 баллов чувствительность метода составила 91,7%, специфичность – 21,9%, отрицательная прогностическая ценность – 91,4%, положительная прогностическая ценность – 46,7%, тогда как при сумме баллов ≥4 эти показатели составили 80,6%, 68,5%, 83,3% и 64,3% соответственно [36]. В тоже время в рандомизированном контролируемом исследовании, проведенном P.P. Tonttila и соавт. не выявлено преимуществ фьюжн-биопсии перед стандартным вариантом системной биопсии в отношении частоты выявления РПЖ, однако при этом была отмечена более точная диагностика опухолей, расположенных в передних отделах ПЖ [37].

С целью сравнительного анализа различных вариантов МРТ-опосредованной биопсии было проведено многоцентровое исследование на 665 пациентах с повышенным уровнем ПСА и негативной первичной биопсией, в котором сравнивали эффективность диагностики РПЖ с помощью МРТ-контролируемой биопсии, когнитивной биопсии и МРТ-ТРУЗИ-фьюжн-биопсии. Исследование показало, что в группе больных с суммой баллов по PI-RADS ≥3 достоверных различий в эффективности диагностики между группами не было получено. Авторы предлагают рассматривать целесообразность использования каждой методики, исходя из дополнительных факторов (стоимость, наличие персонала, необходимость проведения анестезии) [38]. По данным J. Kam и соавт. в 9% случаев МРТ-диагностика выявила рак, не выявленный при системной биопсии, а в 13% случаев принято решение проведения радикальной простатэктомии или лучевой терапии [39].

G. Zhu и соавт. провели сравнительное исследование, оценив диагностическую точность биопсии под ультразвуковым контролем и фьюжн-биопсии ПЖ у 998 первичных пациентов с РПЖ, которым в последующем выполнили радикальную простатэктомию с проведением стандартного гистологического исследования. Авторы выявили определенное преимущество метода фьюжн-биопсии ПЖ в отношении чувствительности, которая составила 0,973 для УЗИ-биопсии и 0,983 для МРТ-УЗИ-фьюжн биопсии, и точности диагностики – 0,837 и 0,91 соответственно. При фьюжнбиопсии ПЖ удалось выявить на 30% больше случаев РПЖ высокого риска при снижении доли случаев РПЖ низкого риска на 17% [40].

Значимость доступа для выполнения биопсии ПЖ

Различные системы для выполнения МРТ-биопсии предусматривают возможность ее выполнения как трансректальным, так и трансперинеальным доступом.

При трансректальном доступе биопсия выполняется в ручном режиме и часто требует изменение положения тела пациента и занимает от 45 до 60 минут. Использование специальных систем навигации упрощает процедуру, но не всегда влияет на ее длительность [41]. Недостатками трансректального доступа являются риск развития инфекционных осложнений и трудности забора материала из передних отделов железы. Частота повторных госпитализаций вследствие развития инфекционных осложнений увеличилась с 1% в 1996 году до 5% в 2005 году, что связывают с ухудшением эпидемиологической обстановки и развитием полирезистентности микробной флоры к антибиотикам [42, 43]. Частота развития кровотечения по данным литературы, варьирует от 1,3% до 45%, а в ряде случаев пациенту требуется переливание крови. При этом проведение повторной трансректальной биопсии, в том числе после первичной системной биопсии еще больше повышает риск развития воспалительных осложнений вплоть до сепсиса [27].

Трансперинеальный доступ практически лишен этих недостатков. Этот доступ также может быть реализован как в ручном, так и роботизированном вариантах и имеет следующие преимущества:

– обеспечение хорошей визуализации всех отделов железы, в том числе ее передней части, что облегчает проведение биопсии;

– отсутствие риска воспалительных осложнений вследствие повреждения слизистой прямой кишки;

– возможности проведения биопсии у больных с заболеваниями прямой кишки или после оперативных вмешательств на ней [44].

Роботизированный вариант проведения трансперинеальной биопсии позволяет облегчить подведение биопсийной иглы к подозрительному очагу, сокращает время проведения процедуры с 100 до 90 минут и способствует повышению доли раковой ткани в биоптате [45].

Высокая эффективность трансперинеальной биопсии подтверждается рядом работ. При обследовании 90 мужчин с подозрением на РПЖ у всех пациентов выявили по крайней мере 1 очаг подозрительный на опухоль (в среднем 3,7 очага – у 1 больного). Выполнение трансперинеальной МРТ-контролируемой биопсии у них подтвердило наличие РПЖ в 48% случаев при первичном проведении биопсии (из них 78% клинически значимого рака), в 61% (78% клинически значимый) – в подгруппе больных, находящихся под активным наблюдением и в 72% – у больных с биохимическим рецидивом. При этом в 62,5% процентов выявленная опухоль находилась в переднем отделе ПЖ [41].

По данным А.Д. Булашевича и соавт. при трансперинеальной биопсии, проведенной у 40 пациентов, выявляемость РПЖ оказалась достоверно выше, чем при трансректальной биопсии (40 пациентов), что авторы связывают с большей доступностью верхушки ПЖ при трансперинеальном доступе [46]. При сравнении трансректального (79 больных) и трансперинеального доступов (75 больных) для проведения МРТ-ТРУЗИфьюжн-биопсии S. Tewes и соавт. установили, что при одинаковом количестве баллов по системе PI-RADS v2 выявляемость РПЖ у больных с транректальным доступом составила 39%, а трансперинеальным доступом – 75% [47]. Чувствительность и специфичность диагностики опухоли при PI-RADSv2 ≥4 была 81% и 69% соответственно при трансректальном доступе и 86% и 84% – при трансперинеальном доступе соответственно. У больных с подозрением на РПЖ, но с отрицательными результатами первичной биопсии трансперинеальный доступ позволил подтвердить наличие рака в большем числе случаев, чем при использовании трансректального доступа [33].

Хотя при трансректальном доступе имеется риск развития инфекционных осложнений и кровотечения, особенно при повторных биопсиях и имеются технические сложности при биопсии передней части ПЖ, более выраженные при ее больших размерах. При трансперинеальном доступе чаще развивается отек промежности и в ряде случаев требуется общая анестезия, имеющая свои риски. В связи с этим, до настоящего времени нет рекомендаций в отношении выбора оптимального доступа.

Вопросы для дальнейшего изучения

С учетом стремления к уменьшению количества биоптатов при сохранении или даже повышении точности диагностики РПЖ, в литературе обсуждается вопрос о целесообразности сочетания полифокальной («неприцельной») и прицельной (таргетной) биопсии. Одни авторы сообщают об увеличении вероятности выявления РПЖ при сочетании этих методов [6, 48]. В тоже время другие авторы не выявили преимуществ такой комбинации [49]. Ряд авторов отмечают, что при «невидимых» по данным МРТ небольших очагах рака, в которых при проведении системной полифокальной биопсии выявляли РПЖ, в 70% случаев он оказывался клинически незначимым и не требовал активного лечения [50]. На основании анализа современной литературы V. Kasivisvanathan и соавт. делают вывод, что именно таргентная биопсия является наиболее эффективным методом диагностики клинически значимого РПЖ, требующего активного лечения и выявления, позволяющим наблюдать за такими пациентами или осуществлять фокальную терапию [14]. К таким же выводам на основании собственного опыта пришли П.В. Глыбочко и соавт. [19].

Еще одним из факторов, влияющих на результаты диагностики с помощью МРТ визуализации, является степень дифференцировки опухоли. Многими авторами отмечалась снижение эффективности МРТ-направленных биопсий у пациентов с раком низкого риска прогрессирования [32, 51]. Мета-анализ, проведенный O. Wegelin и соавт., включающий 42 исследования, показал, что фьюжн-биопсия ПЖ улучшает диагностику клинически значимого рака, но не имеет преимуществ в общем выявлении РПЖ. При этом авторы не нашли существенных различий в эффективности МРТ-когнитивной биопсии и МРТфьюжн-биопсии ПЖ [52].

Значительные различия в результатах исследований эффективности фьюжн-биопсий также можно объяснить тем, что одни авторы сравнивали диагностическую ценность фьюжн-биопсии ПЖ и ТРУЗИ-биопсии во всей популяции обследованных больных с РПЖ, включая первичные случаи, и не получали достоверных различий, тогда как при анализе только случаев с первично негативной биопсией, но при сохраняющемся подозрении на рак, МРТ-фьюжн-биопсия ПЖ позволяет в большем проценте случаев подтвердить наличие опухоли [6, 9, 53]. По данным мета-анализа, проведенного M. Valerio и соавт., при использовании фьюжн-биопсии ПЖ рак выявляли в 30% биоптатах, тогда как при традиционной биопсии – только в 7% [51]. По данным другого мета-анализа по cравнительной оценке диагностической значимости фьюжн-биопсии ПЖ и стандартной биопсии под контролем ТРУЗИ в общей популяции пациентов с подозрением на РПЖ авторы не выявили статистически значимых различий (РПЖ выявлен в 43,1% и 42,6% соответственно), однако в группе пациентов с первично негативной биопсией эффективность диагностики клинически значимого рака (сумма баллов по шкале Глиссона ≥7) оказалась достоверно выше при использовании фьюжн-биопсии (30% по сравнению с 24,1%) [54].

Однако даже при наличии подозрительных очагов по данным МП-МРТ первичная МРТ-биопсия иногда оказывается отрицательной. Вероятность отрицательной первичной МРТ-биопсии у больных с высоким подозрением на рак (5 баллов по Likert) в отношении возможности его последующего выявления оценили D.N. Costa и соавт. Из 122 обследованных больных, у которых по данным МП-МРТ определили высокую вероятность рака (5 баллов по Likert) при первичной МРТ – фьюжн-биопсии ПЖ, у 32 пациентов результаты оказались негативными. У этих 32 больных (38 подозрительных очагов) выполнили повторную МРТ-ТРУЗИ-фьюжн биопсию или произвели радикальную простатэктомию. Клинически значимый рак выявили в 16 случаях, при этом в 11 случаях рак имел промежуточный риск прогрессирования, а в 4 случаях – высокий риск прогрессии [31].

В связи с имеющимися в настоящее время разноречивыми данными в отношении эффективности МРТассистированной биопсии при различных клинических ситуациях и отсутствием единого мнения о показаниях к ее использованию, в Международных рекомендациях указано, что ТРУЗИ-биопсия является диагностическим методом первого выбора, тогда как МРТ-биопсия может быть использована в качестве повторного метода [55].

ВЫВОДЫ

Существующие методы неприцельной биопсии (полифокальная, сатурационная, template) и таргетной (фьюжн-биопсия) имеют свои преимущества и недостатки, которые не позволяют в настоящее время сделать определенные рекомендации по их использованию, но значительное количество авторов отдает предпочтение МРТ-ассистированной, фьюжн-биопсии. Этот метод признается особенно точным в случаях отрицательной первичной биопсии при сохранении подозрения на наличие РПЖ. Также дискутабельными вопросами остаются выбор оптимального доступа для таргетной биопсии и целесообразность комбинирования неприцельной и таргетной биопсии.

ЛИТЕРАТУРА

1. The GLOBOCAN 2020 database. The International Agency for Research on Cancer (IARC) 2020. Available online: https://gco.iarc.fr/today/online-analysis-table.

2. Петрова Г.В., Старинский В.В., Грецова О.П., Шахзадова А.О. Самсонов Ю.В. Состояние онкологической помощи населению России в 2017 г. по данным федерального статистического наблюдения: Онкология. Журнал им. П.А. Герцена 2019;8(1):32-40. [Petrova G.V., Starinsky V.V., Gretsova O.P., Shakhzadova A.O., Samsonov Yu.V. Cancer care to the population of Russia in 2017 according to the data of federal statistical observation. Onkologiya. Zhurnal im. P.A. Gertsena = P.A. Herzen Journal of Oncology 2019;8(1):32-40. (In Russian)]. https://doi.org/10.17116/onkolog2019801132.

3. Каприн А.Д., Старинский В.В., Шахзадова А.О. Состояние онкологической помощи населению России в 2019 году. Под ред. А.Д. Каприна, В.В. Старинского, А.О. Шахзадовой М., 2020; 239 с. [Kaprin A.D., Starinskiy V.V., Shahzadova A.O. Sostoyanie onkologicheskoy pomoschi naseleniyu Rossii v 2019 godu. Pod red. A.D. Kaprina, V.V. Starinskogo, A.O. Shahzadovoy M., 2020; 239 s. (In Russian)].

4. Wilt TJ, Jones KM, Barry MJ, Andriole GL, Culkin D, Wheeler T, et al. Follow-up of prostatectomy versus observation for early prostate cancer. N Engl J Med 2017(377):132-42. https://doi.org/10.1056/NEJMoa1615869.

5. Аль-Шукри С.Х., Боровец С.Ю., Рыбалов М.А., Саидов Р.Б. Современные методы локальной терапии рака предстательной железы. Нефрология 2009;1(3):153-158. [AL-Shukri S.Kh., Borovets S.Yu., Rybalov M.A., Saidov R.B. Current methods for local treatment of prostate cancer. Nefrologiya = Nephrology 2009;1(3):153-158. (In Russian)].

6. Siddiqui MM, Rais-Bahrami S, Turkbey B, George AK, Rothwax J, Shakir N, et al. Comparison of MR/ultrasound fusion-guided biopsy with ultrasound-guided biopsy for the diagnosis of prostate cancer. JAMA 2015(313):390-7. https://doi.org/10.1001/jama.2014.17942.

7. Абоян И.А., Маликов Л.Л., Галстян А.М., Бадьян К.И. Способ отбора пациентов для ультразвуковой гемиабляции локализованного рака предстательной железы. Патент на изобретение RU 2676599.2019. [Aboyan I.A., Malikov L.L., Galstyan A.M., Badyan K.I. A methods for selecting patients for ultrasound hemiablation of localized prostate cancer. Patent for invention. Patent na izobretenie RU 2676599.2019. (In Russian)].

8. Ahmed HU, El-Shater Bosaily A, Brown LC, Gabe R, Kaplan R, Parmar MK, et al. Diagnostic accuracy of multi-parametric MRI and TRUS biopsy in prostate cancer (PROMIS): a paired validating confirmatory study. Lancet 2017;389(10071):815–822. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(16)32401-1.

9. Calio B, Sidana A, Sugano D, Gaur S, Jain A, Maruf M, et al. Changes in prostate cancer detection rate of MRI-TRUS fusion vs systematic biopsy over time: evidence of a learning curve. Prostate Cancer Prostatic Dis 2017;20(4):436–441. https://doi.org/10.1038/pcan.2017.34.

10. Карман А.В., Красный С.А., Леусик Е.А. Использование шкалы PI-RADS для определения показаний к повторной биопсии простаты. Здравоохранение (Минск) 2015(7):42-47. [Karman A.V., Krasny S.A., Leusik E.A. Use of PI-RADS scale for identifying indications for prostate re-biopsy. Zdravookhraneniye (Minsk) = Healthcare (Minsk) 2015(7):42-47. (In Russian)].

11. Park SY, Jung DC, Oh YT, Cho NH, Choi YD, Rha KH, et al. Prostate cancer: PI-RADS version 2 helps preoperatively predict clinically significant cancers. Radiology 2016;280(1):108–116. https://doi.org/10.1148/radiol.16151133.

12. Woo S, Suh CH, Kim SY, Cho JY, Kim SH. Diagnostic performance of prostate imaging reporting and data system version 2 for detection of prostate cancer: A systematic review and diagnostic metaanalysis. Eur Urol 2017;72(2):177–188. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2017.01.042

13. Weinreb JC, Barentsz JO, Choyke PL, Cornud F, Haider MA, Macura KJ, et al. PI-RADS Prostate Imaging - Reporting and Data System: 2015, Version 2. Eur Urol 2016;69(1):16–40. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2015.08.052.

14. Kasivisvanathan V, Rannikko AS, Borghi M, Panebianco V, Mynderse LA, Vaarala MH, et al. MRI-Targeted or standard biopsy for prostate-cancer diagnosis. N Engl J Med 2018(378):1767–1777.

15. An JY, Sidana A, Choyke PL, Wood BJ, Pinto PA, Türkbey İB. Multiparametric magnetic resonance imaging for active surveillance of prostate cancer. Balkan Med J 2017;34(5):388–396. https://doi.org/10.4274/balkanmedj.2017.0708.

16. Drost FH, Osses DF, Nieboer D, Steyerberg EW, Bangma CH, Roobol MJ, et al. Prostate MRI, with or without MRI-targeted biopsy, and systematic biopsy for detecting prostate cancer. Cochrane Database Syst Rev 2019; 4:CD012663. https://doi.org/10.1002/14651858.CD012663.pub2.

17. Scialpi M, Martorana E, Aisa MC, Rondoni V, D'Andrea A, Brunese L. Abbreviated biparametric prostate MR imaging: is it really an alternative to multiparametric MR imaging? Radiology 2018;286(1):360-1. https://doi.org/10.1148/radiol.2017171883.

18. Zugor V, Poth S, Kühn R, Bernat MM, Porres D, Labanaris AP. Is an extended prostate biopsy scheme associated with an improvement in the accuracy between the biopsy gleason score and radical prostatectomy pathology? A multivariate analysis. Anticancer Res 2016(36):4285–4288.

19. Глыбочко П.В., Аляев Ю.Г., Амосов А.В., Еникеев Д.В., Чиненов Д.В., Крупинов Г.Е. и др. МП-МРТ/УЗИ fusion-биопсия в диагностике рака предстательной железы. Наш опыт. Урология 2018(3):98-104. [Glybochko P.V., Alyaev Yu.G., Amosov A.V., Enikeev D.V., Chinenov D.V., Krupinov G.E., et al. Multi-parametric MRI/US fusion guided biopsy for the diagnosis of prostate cancer. our experience. Urologiya = Urologiia 2018(3):98-104. (In Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/urology.

20. Ukimura O, Coleman JA, de la Taille A, Emberton M, Epstein JI, Freedland SJ, et al. Contemporary role of systematic prostate biopsies: indications, techniques, andimplications for patient care. Eur Urol 2013 Feb;63(2):214-30. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2012.09.033.

21. Crawford ED, Rove KO, Barqawi AB, Maroni PD, Werahera PN, Baer CA, et al. Clinical-pathologic correlation between transperineal mapping biopsies of the prostate and threedimensional reconstruction of prostatectomy specimens. Prostate 2013;73(7):778–787. https://doi.org/10.1002/pros.22622.

22. Корякин А.В., Ощепков В.Н., Рощин Д.А., Кешишев Н.Г. Шаблонная промежностная картирующая биопсия предстательной железы: клиническое применение и техника выполнения. Тюменский медицинский журнал 2015;17(4):29-34. [Koryakin A.V., Oschepkov V.N., Roschin D.A., Keshishev N.G. Transperineal template mapping biopsy of the prostate: clinical application and technique. Tyumenskiy meditsinskiy zhurnal 2015;17(4):29-34. (In Russian)].

23. Говоров А.В., Васильев А.О., Садченко А.В., Прилепская Е.А., Ковылина М.В., Пушкарь Д.Ю. Роль гистосканирования в выявлении рака предстательной железы. Consilium medicum 2015;17(7):8-11. [Govorov A.V., Vasilev A.O., Sadchenko A.V., Prilepskaya E.A., Kovyilina M.V., Pushkar D.Yu. The role of prostate histoscanning in detecting prostate cancer. Consilium medicum 2015;17(7):8-11. (In Russian)].

24. Глыбочко П.В., Амосов А.В., Крупинов Г.Е., Воробьев А.А. Применение гистосканирования в ранней диагностике рака предстательной железы. Вопросы урологии и андрологии 2016;4(2):5-10. [Glyibochko P.V., Amosov A.V., Krupinov G.E., Vorobev A.A. Use of histoscanning in early diagnosis of prostate cancer. Voprosyi urologii i andrologii 2016;4(2):5-10. (In Russian)].

25. Schiffmann J, Fischer J, Tennstedt P, Beyer B, Böhm K, Michl U, et al. Comparison of prostate cancer volume measured by HistoScanning and final histopathological results. World J Urol 2014;32(4):939–44. https://doi.org/10.1007/s00345-013-1211-3.

26. Porres D, Kuru TH, Epplen R, Eck A, Zugor V, Kennes LN, et al. Sextant-specific analysis of detection and tumor volume by HistoScanning. Urol Int 2016;96(2):194–201. https://doi.org/10.1159/000440814.

27. Loeb S, Vellekoop A, Ahmed HU, Catto J, Emberton M, Nam R, et al. Systematic review of complications of prostate biopsy. Eur Urol 2013;64(6):876–892. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2013.05.049.

28. Зырянов А.В., Кельн А.А., Пономарев А.В., Попов И.Б., Суриков А.С., Сальников М.А. Таргетная МРТ-УЗ fusion биопсия предстательной железы: новые возможности диагностики РПЖ. Уральский медицинский журнал 2017;2(146):45-51. [Zyryanov A.V., Keln A.A., Ponomarev A.V., Popov I.B., Surikov A.S., Salnykov M.A. et al. Targeted MRI-US fusion prostate biopsy: new possibilities of diagnosis of prostate cancer. Ural'skiy meditsinskiy zhurna = Ural Medical Journal 2017;2(146):45-51. (In Russian)]

29. Hoeks CM, Schouten MG, Bomers JG, Hoogendoorn SP, Hulsbergen-van de Kaa CA, Hambrock T, et al. Three-Tesla magnetic resonance–guided prostate biopsy in men with increased prostatespecific antigen and repeated, negative, random, systematic, transrectal ultrasound biopsies: detection of clinically significant prostate cancers. Eur Urol 2012;62(5):902–909. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2012.01.047.

30. Quentin M, Blondin D, Arsov C, Schimmöller L, Hiester A, Godehardt E, et al. Prospective evaluation of magnetic resonance imaging guided in-bore prostate biopsy versus systematic transrectal ultrasound guided prostate biopsy in biopsy naïve men with elevated prostate specific antigen. J Urol 2014;192(5):1374–1379. https://doi.org/10.1016/j.juro.2014.05.090.

31. Costa DN, Lotan Y, Rofsky NM, Roehrborn C, Liu A, Hornberger B, et al. Assessment of prospectively assigned Likert scores for targeted magnetic resonance imaging-transrectal ultrasound fusion biopsies in patients with suspected prostate cancer. J Urol 2016;195(1):80–7. https://doi.org/10.1016/j.juro.2015.07.080.

32. Schoots IG, Roobol MJ, Nieboer D, Bangma CH, Steyerberg EW, Hunink MG. Magnetic resonance imaging-targeted biopsy may enhance the diagnostic accuracy of significant prostate cancer detection compared to standard transrectal ultrasound-guided biopsy: a systematic review and metaanalysis. Eur Urol 2015;68(3):438–450. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2014.11.037.

33. Кельн А.А., Зырянов А.В., Зотов П.Б. Возможности fusion-биопсии в диагностике рака предстательной железы. Онкология. Журнал им. П.А. Герцена 2019;8(2):126-130 [Keln A.A., Zyryanov A.V., Zotov P.B. Possibilities of fusion biopsy in the diagnosis of prostate cancer. Onkologiya. Zhurnal imeni P.A. Gertsena = P.A. Herzen Journal of Oncology 2019;8(2):126-130. (In Russian)]. https://doi.org/10.17116/onkolog20198021126.

34. Окишев А.В., Говоров А.В., Васильев А.О., Бормотин А.В., Пушкарь Д.Ю. Фьюжн-биопсия предстательной железы. Урология 2019(3):142-149.[Okishev A.V., Govorov A.V., Vasilyev A.O., Bormotin A.V., Pushkar D.Y. Fusion biopsy of the prostate. Urologiya = Urologiia 2019(3):142-149. (In Russian)].

35. Шестопалова О.Ю., Яковенко А.А., Румянцев А.Ш., Матвеев А.В., Невирович Е.С. Роль совмещенной МРТ-УЗИ прицельной биопсии предстательной железы в диагностике рака предстательной железы. Урология 2019(1):73-77. [Shestopalova O.Yu., Jakovenko A.A., Rumyantsev A. Sh., Matveev A.V., Nevirovich E.S. A role of MRI-ultrasound fusion targeted biopsy of prostate in the diagnosis of prostate cancer. Urologiya = Urologiia 2019(1):73-77. (In Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/urology.

36. Simmons LAM, Kanthabalan A, Arya M, Briggs T, Barratt D, Charman SC, et al. The PICTURE study: diagnostic accuracy of multiparametric MRI in men requiring a repeat prostate biopsy. Brit J Cancer 2017;116(9):1159-1165. https://doi.org/10.1038/bjc.2017.57

37. Tonttila PP, Lantto J, Pääkkö E, Piippo U, Kauppila S, Lammentausta E, et al. Prebiopsy multiparametric magnetic resonance imaging for prostate cancer diagnosis in biopsy-naive men with suspected prostate cancer based on elevated prostate-specific antigen values: results from a randomized prospective blinded controlled trial. Eur Urol 2016;69(3):419e25. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2015.05.024.

38. Wegelin O, Exterkate L, van der Leest M, Kummer JA, Vreuls W, de Bruin PC, et al. The FUTURE trial: a multicenter randomized controlled trial on target biopsy techniques based on magnetic resonance imaging in the diagnosis of prostate cancer in patients with prior negative biopsies. Eur Urol 2019;75(4):582–590. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2018.11.040.

39. Kam J, Yuminaga Y, Kim R, Aluwihare K, Macneil F, Ouyang R, et al. Does magnetic resonance imagind-guided biopsy improve prostate cancer detection? A comparison of systematic, cognitive fusion and ultrasound fusion prostate biopsy. Prostate Int 2018;6(3):88-93. https://doi.org/10.1016/j.prnil.2017.10.003.

40. Zhu G, Wang Q. Comparison between magnetic resonance/ultrasound fusio-giuded biopsy and standard biopsy in the diagnosis of prostate cancer. Medicine 2018;97(36):e11962. https://doi.org/10.1097/MD.0000000000011962.

41. Cornud F, Bomers J, Futterer JJ, Ghai S, Reijnen JS, Tempany C. MR imaging-guided prostate interventional imaging: ready for a clinical use? Diagn Interv Imaging 2018;99(11):743-753. https://doi.org/10.1016/j.diii.2018.08.002.

42. Martorana E, Pirola GM, Aisa MC, Scialpi P, Di Blasi A, Saredi G, et al. Prostate MRI and transperineal TRUS/MRI fusion biopsy for prostate cancer detection: clinical practice updates. Turk J Urol 2019;45(4):237-44. https://doi.org/10.5152/tud.2019.19106.

43. Liss MA, Taylor SA, Batura D, Steensels D, Chayakulkeeree M, Soenens C, et al. Fluoroquinolone resistant rectal colonization predicts risk of infectious complications after transrectal prostate biopsy. J Urol 2014;192(6):1673-8. https://doi.org/10.1016/j.juro.2014.06.005.

44. Penzkofer T, Tuncali K, Fedorov A, Song SE, Tokuda J, Fennessy FM, et al. Transperineal in-bore 3-T MR imaging-guided prostate biopsy: a prospective clinical observational study. Radiology 2015;274(4):170—80. https://doi.org/10.1148/radiol.14140221.

45. Tilak G, Tuncali K, Song SE, Tokuda J, Olubiyi O, Fennessy F, et al. 3T MR-guided in-bore transperineal prostate biopsy: a comparison of robotic and manual needle-guidance templates. J Magn Reson Imaging 2015;42(1):63-71. https://doi.org/10.1002/jmri.24770.

46. Булашевич А.Д., Каитова В.С. Выбор метода биопсии предстательной железы. Вестник «Биомедицина и социология» 2018;3(4):37-40. [Bulashevich A.D., Kaitova Z.S. The choice of method of prostate biopsy. Vestnik «Biomeditsina i sotsiologiya» = Bulletin «Biomedicine and Sociology» 2018;3(4):37-40. (In Russian)].

47. Tewes S, Peters I, Tiemeyer A, Peperhove M, Hartung D, Pertschy S, et al. Evaluation of MRI/Ultrasound Fusion-Guided Prostate Biopsy Using Transrectal and Transperineal Approaches. BioMed Res Int 2017;2017:2176471. https://doi.org/10.1155/2017/2176471.

48. Ploussard G, Borgmann H, Briganti A, de Visschere P, Futterer JJ, Gandaglia G, et al. Positive pre-biopsy MRI: are systematic biopsies still useful in addition to targeted biopsies? World J Urol 2018;37(2):243-251. http://dx.doi.org/10.1007/s00345-018-2399-z.

49. Yarlagadda VK, Lai WS, Gordetsky JB, Porter KK, Nix JW, Thomas JV, et al. MRI/US fusion-guided prostate biopsy allows for equivalent cancer detection with significantly fewer needle cores in biopsynaive men. Diagn Interv Radiol 2018;24(3):115-120. https://doi.org/10.5152/dir.2018.17422.

50. Cash H, Gunzel K, Maxeiner A, Stephan C, Fischer T, Durmus T, et al. Prostate cancer detection on TRUS-guided random biopsy despite negative real-time magnetic resonance imaging/ultrasonography fusion-guided targeted biopsy: reasons for targeted biopsy failure. BJU Int 2016;118(1):35-43. https://doi.org/10.1111/bju.13327

51. Valerio M, Cerantola Y, Eggener SE, Lepor H, Polascik TJ, Villers A, et al. New and established technology in focal ablation of the prostate: a systematic review. Eur Urol 2017;71(1):17-34. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2016.08.044

52. Wegelin O, van Melick HH, Hooft L, Bosch JR, Reitsma HB, Barentsz JO, et al. Comparing three different techniques for magnetic resonance imagingtargeted prostate biopsies: a systematic review of inbore versus magnetic resonance imaging-transrectal ultrasound fusion versus cognitive registration. Is There a Preferred Technique? Eur Urol 2017;71(4):517-531. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2016.07.041

53. Meng X, Rosenkrantz AB, Mendhiratta N, Fenstermaker M, Huang R, Wysock JS, et al. Relationship between prebiopsy multiparametric magnetic resonance imaging (MRI), biopsy indication, and MRI-ultrasound fusion-targeted prostate biopsy outcomes. Eur Urol 2016;69(3):512–7. https://doi.org/10.1016/j.eururo.2015.06.005.

54. Tang Y, Liu Z, Tang L, Zhang R, Lu Y, Liang J, et al. Significance of MRI/transrectal ultrasound fusion tree-dimensional model-guided, targeted biopsy based on transrectal ultrasound-guided systematic biopsy in prostate cancer detection: a systematic review and meta-analysis. Urol Int 2018;100(1):57-65. https://doi.org/10.1159/000484144.

55. European association of Urology Guidelines 2021. Available online: https://uroweb.org/guideline/prostate-cancer/ Accessed on 26 May 2021.